کانینگهام در سال ۱۹۵۱ به نیروی دریایی آمریکا ملحق شد و به‌عنوان سرباز وظیفه در سپاه تفنگداران دریایی ایالات متحده خدمت کرد و با درجه سرهنگی بازنشسته شد. او ۵۴ ماموریت را به‌عنوان خلبان جنگنده در کره انجام داد. کانینگهام تجربه بیش از ۴۵۰۰ ساعت پرواز در ۴۰ هواپیمای مختلف (از جمله بیش از ۳۴۰۰ ساعت در هواپیما‌های جت) را داشت.
کانینگهام در سال ۱۹۶۳ به عنوان بخشی از کلاس سوم فضانوردان ناسا به عنوان فضانورد انتخاب شد. او به عنوان خلبان ماژول ماه برای پرواز ۱۱ روزه آپولو ۷ در ۱۱ اکتبر ۱۹۶۸ اولین پرواز سرنشین‌دار فضاپیمای آپولو را انجام داد.
کانینگهام در سال ۱۹۷۱ از ناسا بازنشسته شد و به رهبری چندین سازمان فنی و مالی ادامه داد.